Miles Morales je teenager, který se snaží poprat s výukou na elitářské střední škole a dostát všem očekáváním svých rodičů. Jako obdivovatel Spider-Mana má rozpor se svým otcem, policistou Jeffersonem Davisem, který Spider-Mana považuje za samozvaného ochránce města. Miles si proto více rozumí se strýcem Aaronem Davisem. Aaron podporuje Milese v jeho zájmu o graffiti, a dokonce ho zavede do opuštěné části metra, aby mohl v klidu tvořit. Tam však Milese kousne radioaktivní pavouk, a on tak získá podobné schopnosti jako Spider-Man. Když si Miles všimne neobvyklých příznaků a schopností, snaží se kontaktovat Aarona. Ten je ovšem nedostupný, odcestoval prý mimo město na celý týden. Miles se proto vrátí do metra prozkoumat pavouka, který ho kousnul. Tam se stane svědkem souboje mezi Spider-Manem a Green Goblinem. Green Goblin chrání urychlovač částic, který nechal postavit Wilson Fisk alias Kingpin, aby otevřel bránu do paralelních světů a nalezl nové verze své ženy a syna, kteří zemřeli při dopravní nehodě. Během souboje Spider-Man vycítí, že Miles je jako on, a mluví s ním otevřeně. Spider-Man je však v souboji zraněn, a proto předá Milesovi USB flash disk, který dokáže zničit urychlovač. Kdyby k tomu nedošlo, zhroutil by se mnohovesmír. Krátce poté Kingpin Spider-Mana zabije. Inspirovaný Spider-Manem se Miles snaží zdokonalit ve svých schopnostech a jít v jeho stopách...